Le terme Nyingma signifie "ancien", car il évoque la première lignée qui s'est développée au Tibet et qui remonte au Bouddha Samanthabadra.
Cette lignée s'est transmise de façon ininterrompue de maître à disciple jusqu'à nos jours. C'est en 644, à l'époque du roi Songsten Gampo (617-650) que Thonmi Sambotha entreprend les premières traductions de textes boudhistes rapportés d'Inde, de la langue sanscrite au tibétain. Environ un siècle plus tard, Tritson Détsen (742-796), roi du Tibet, invite, dans le but d'établir le bouddhisme dans son pays, des philosophes et maîtres indiens comme Shankarakshita, Padmasambhava, Vimalamitra ainsi que de nombreux pandits (érudits).
Cette période marque la première vague de diffusion du bouddhisme, et la naissance de l'école Nyingma.
De 762 à 766, Samyé, le premier monastère est construit et un collège d'études philosophiques y est établi (shédra). Padmasambhava, Shankarakshita et Vimalamitra ainsi que les pandits commencent alors d'importants travaux de traduction des soutras et des tantras, du sanskrit au tibétain.
Shankarakshita instaure le Vinaya monastique et commence une lignée de transmission des voeux de Guélong (moine pleinement ordonné) spécifique à la lignée Nyingma.
Parmi ces premiers moines, Pagor Vairocana est envoyé en Inde afin de recevoir des transmissions de textes, ainsi que des instructions secrètes du Dzogchen (la Grande Perfection) qui lui sont données par Garab Dordjé. Avec un de ses principaux disciples, Youdra Nyingpo, il initie une lignée de transmission.
En 802, au temps du roi Trulralwa Chen, Dzinamitra accompagné de plusieurs pandits indiens se rend au Tibet et
avec de célèbres traducteurs tibétains de l'époque, (Nam Yéshé, Kalwa Paltsen, Chokro Lugyaltsen)
ils effectuent un nouveau travail de traductions des soutras, des tantras et de commentaires...
De Thonmi Sambhota jusqu'au roi Mirti Dzyané (XIème siècle), on compte environ 73 traducteurs au sein de la lignée Nyingmapa.
Padmasambhava transmet à ses 25 disciples principaux des enseignements du Vajrayana (véhicule des mantras secrets) sur les trois yogas. En les pratiquant, ils en atteignent tous la réalisation et donnent ainsi naissance à plusieurs lignées de transmission.
Parallèlement à cela, il cache certains enseignements sacrés, appelés trésors spirituels, (terma en tibétain),
dans le but d'être redécouverts et diffusés par ses disciples, aux moments les plus propices.
Parmi les terteuns, (découvreurs de trésors), certains sont prédits par Padmasambhava, environ 100 grands terteuns et 1000 terteuns mineurs, qui se manifestent
du XIème siècle au XIXème siècle. Parmis les plus connus: Nyang Rel Nyima Ozer (1124-1192), Gourou Chokyi
Wangchouk ainsi que Chogyour Lingpa (1829-1870). C'est au XIXème siècle que Jamgon Kongtrul Lodreu Thayé (1811-1899) rassemble les termas fondamentaux
sous le nom du Rinchen terzeu (Le trésor des gemmes).
Les différentes transmissions Nyingmapas comme le Rinchen Terdzeu, les Kamas et les Dagnangs, ont été conservées jusqu'à nos jours grâce à des maîtres accomplis qui ont donné naissance à plusieurs lignées de transmissions.
Dampa Décheg fonde le monastère de Kathog, la lignée de transmission s'est transmise jusqu'à nos jours avec Drimé Chikyong Rinpoché et Moktsa Rinpoché.
Ridzin Ngag Wangpo fonde le monastère de Dordjé Drak, la lignée de transmission s'est transmise jusqu'à nos jours avec Taklung Tsétroul Rinpoché.
Rindzin Kunzang Shérab fonde le monastère de Payoul la lignée de transmission s'est transmise jusqu'à nos jours avec Pénor Rinpoché.
Terdak Lingpa fonde le monastère de Mindroling, la lignée de transmission s'est transmise jusqu'à nos jours avec sa Sainteté Miling Trichen.
Péma Ridzin fonde le monastère de Dzogchen, la lignée de transmission s'est transmise jusqu'à nos jours avec Dzogchen Rinpoché.
Gyourmé Kunzang Namgyal fonde le monastère de Séchen, la lignée de transmission s'est transmise jusqu'à nos jours avec Dilgo Khyentsé Rinpoché.
Plus récemment ces transmissions ont été conservées et transmises par Dudjom Rinpoché (1904-1987),
Dilgo Khyentsé Rinpoché (1910-1991), puis Pénor Rinpoché (1932).
D'autres Grands Lamas accomplis ont également joué un rôle important dans les transmissions de la lignée Nyingmapa.